Томпсон в школе был большой звездой – играл форварда-инсайда за одну из юношеских сборных Англии, а по окончании школы ему сделали предложения 17 клубов. Постоянным игроком основы он стал в 17 лет в «Престоне», дебютировав в матче против «Арсенала» 30 августа 1960 года. Председатель Нэт Бак был одним из многих, кто восторгался Питером: «Я сбился со счёта, сколько клубов хотело подписать его. Как мы могли продать такого игрока?». «Престон» даже отклонил предложение «Ювентуса». Билл Шенкли был впечатлён скоростью и изобретательностью молодого вингера в матчах пятого раунда Кубка Англии между «Ливерпулем» и «Престоном», состоявшимися в феврале 1962 года. Первый матч закончился вничью, а в переигровке на «Олд Траффорд» единственный гол забил именно Томпсон перед самым свистком. По окончанию сезона, по итогам которого «Престон» вылетел во Второй дивизион, Питер Томпсон, сыгравший за три года 122 матча, и забив в них 20 голов, перешёл в Ливерпуль.
Питер был великолепным правоногим левым вингером, замучивший игравших против него защитников. Он был отличным игроком, его мастерства хватило бы на двоих. Другие команды завидовали «Ливерпулю», имевшему такие мощные фланги в лице Каллахана и Томпсона. После перехода Питер сразу начал играть в основе и в первом же сезоне за «красных» сыграл во всех 42-х матчах Лиги, попутно выиграв с командой чемпионство с отрывом в четыре очка от второго места. Томпсон был очень важным членом основного состава команды, доминировавшей в английском футболе в середине 60-х гг. Он завоевал ещё одно чемпионство в 1966 году, а также помог команде впервые победить в Кубке Англии годом ранее. Альф Рэмси обратил внимание на вингера, и он несомненно сыграл бы намного больше своих 16 матчей за сборную Англии, если бы босс главной команды страны не предпочёл урезать традиционную фланговую игру в угоду своим методам и тактике. Никто не спорил с ним после победы на чемпионате мира в 1966 году. Питеру ужасно не везло на уровне сборной: дважды, в 1966-м и 1970-м гг., он попадал в предварительный список игроков для участия в чемпионатах мира, и оба раза он оказывался в числе невезучих шестерых игроков, которые в итоге на мундиаль не поехали.
Тем не менее, Питер продолжал терроризировать защитников до конца 60-х гг, однако, когда ему ещё не исполнилось и 30 лет, стало понятно, что выносливость у него уже не та, что в молодости, хотя его умения сомнению и не подвергались. Несмотря на то, что сезон 1970/71 он начал в основе и даже принял участие в 16 матчах чемпионата, во второй половине сезона он уже не считался игроком основного состава, хотя и заменил в финале Кубка Англии против «Арсенала» Алана Эванса, и немедленно помог открыть счет Стиву Хайуэю. К сожалению, тот гол на первых минутах дополнительного времени не помог «Ливерпулю» выиграть тот финал. Проблемы с коленом вынуждали его задуматься об окончании карьеры игрока, однако, когда он чахнул в резерве «Ливерпуля», Джимми Армфилд из «Болтона», игравшего во Втором дивизионе, убедил его отправиться туда в аренду в декабре 1973 года. Форма Томпсона впечатлила тренера «скакунов», и месяц спустя клуб подписал его на постоянной основе за 18 000 фунтов. Фаны «Болтона» обожали его за изобретательность и ловкость при работе с мячом, и он до сих пор считается одним из самых удачных приобретений в клубной истории. Закончил карьеру Питер в апреле 1978 года, сыграв 132 матча за «Болтон», после того, как помог им выйти в Первый дивизион.
